1983年至1994年,库克任职IBM共12年,曾管理北美洲及拉丁美洲的产品制造及通路。1994年至1997年在电脑批发商Intelligent Electronics担任经销商事业部首席运营官。1997年在康柏电脑(Compaq)公司资材部门担任副总裁约半年。在乔布斯的延揽下,1998年3月库克加入苹果公司,担任营运部门总裁。
2005年10月,库克正式升任苹果公司首席运营官。在乔布斯病假期间曾三度代理公司首席执行官。在乔布斯宣布离职后,2011年8月正式继任首席执行官。